A színjátszást kedvelő magyar társadalomnak sokáig nélkülöznie kellett a stabil háttérrel és fix épülettel rendelkező színházat. Az Alföld kapujának is nevezett Debrecenben időről időre felbukkantak ugyan különböző vándortársulatok, de nem voltak hosszú életűek, ezért jelentőségük is csekélyebb.

Az igény a folyamatos színjátszásra egyre emelkedett, és a 19. század elejétől kezdve már komoly előjelei mutatkoztak egy majdani kőszínház építési terveinek. Az előzményekhez szervesen hozzátartozott, hogy neves személyiségek, politikusok és az értelmiség krémje támogatta a debreceni színház megépítését, anyagi bázist szolgáltatva a tetemes költséget jelentő befektetésnek.

Míg korábban, alkalmas hely híján csak csűrökben, szekérszínekben léptek fel a színészek, a 19. században radikális változás látszott végbemenni a társulatoknál. A vándorkomédiások iránti lelkesedés vezetett az első elképzelések megszületéséhez. Debrecen több pontján is felfedezhetőek a színjátszás kezdetei, emléktáblák jelzik, egykor milyen hírességek (Déryné, Egressy Gábor, Szerahelyi József, Szentpéteri Zsigmond) álltak színpadra szerény, mostoha körülmények között. 1798-ban a báró Wesselényi Miklós Nemzeti Játékszíni Társaság debütált a Fehér Ló vendégfogadóban a Piac utca 54. szám alatt. 1861-ig további három társulatról szerepelnek feljegyzések, működésük viszontagságos. Leghosszabb ideig a Nánássy-féle házban, a Batthyány utca 17. szám alatt jött létre egy formáció.

Emlékezetes a Petőfi Sándor versét színre vivő társaság is Prielle Kornélia nevével fémjelezve. 1847-1857 közötti időszak válságos éveket jelentett a dráma számára, a színházi élet pedig egy időre megfeneklett a politikai-gazdasági labilitás következtében.

Az állandó színház gondolata már az 1840-es évektől élénken foglalkoztatta a nagyérdeműt és a tagokat, de pénzforrás és engedély nélkül nehéz volt kezdeményezni az építkezést. 1858-ban alakult meg végül az úgynevezett Színügyi Bizottmány, melynek konkrét feladata volt megkeresni a helyszínt és megbízni egy vezető építészt a munkálatokkal. Akkora már körvonalazódtak a tervek, és Ybl Miklós, illetve Szkalnitzky Antal neve merült fel, mint kivitelező. Az utóbbi mérnök projektje kevesebbe került a városnak, így Ybl visszalépése után Szkalnitzky előtt állt a nagy feladat felépíteni a város első igazi színházát. 1864-re már álltak a falak a Kossuth utca 10. szám alatt, és csupán a díszítés adott némi plusz-, többletmunkát.

A külső és belső díszítőelemek a romantikus stílus jegyében készültek el, jól illettek a kor hangulatához. 1865 októberére, helyükre kerültek a portrék és a szobrok, köztük a költészet és a népdal alakjai is. A megnyitón a Bánk bánt tekinthették meg a nézők, menet közben meg-megcsodálva az építészet e különleges remekét. Petőfi, Kazinczy, Vörösmarty, Kölcsey, Kisfaludy, Csokonai fontos helyet kapott a homlokzaton, ám sérüléseik következtében többet újra kellett alkotni. A változások eredményeképp került a kompozícióhoz Antal József Melpoméné figurája és Boldogfalvi Farkas Sándor Terpszikhoré szobra is.

A modern Csokonai Színház a híres és kedvelt költő nevét csak a 20. században vette fel. 1916-ben kapta meg mai elnevezését, így született meg a Debreceni Csokonai Színház. 1936 és 1939 között jelentős megújulás vette kezdetét, a színpad és a környező díszletek alapvetően megváltoztak. Korszerű elemek kerültek be a látványtervezésbe, melyek hatalmas előrelépést jelentettek a színre vitt darabok bemutatásában.

A II. világháború természetesen negatívan hatott a szórakozás e jeles műfajára, és utána is nehéz évek következtek. Az állam fennhatósága alá kerülő intézmény először mérsékelt, majd erőteljesebb rekonstrukciókba kezdett. 1955-ben 2 szárnyat emeltek hozzá, kétszer pedig teljes egészében felújították. 1958-1961 és 1978-1982 között történtek lényeges korszerűsítések.

1952 óta operatársulattal bővült a színház, igazgatói a 20. század derekától folyamatosan törekednek az innovációra. Jelenleg a 8 részlegre tagolódó társulat ügyintézése Ráckevei Anna érdemes művészre van bízva. Helyettese Gemza Péter, a zenei igazgató pedig Somogyi-Tóth Dániel. Remek, kiemelkedő vezetői sorában említhető Horváth Árpád (936-1939), Téri Árpád (1950-1957), illetve Vidnyászky Attila (2007-2013). Ismert és jelentős színészei között említhető: Blaha Lujza, Rózsa Lili, Mensáros Margit, Felhő Rózsi, Krémer Jenő, Bérczy Ernő, Rózsahegyi Kálmán, Csortos Gyula, Latinovits Zoltán, Márkus László, Hofi Géza és Szűcs Nelli.

A teljesség igénye nélkül felsorolt művészek kiemelkedő teljesítménye mély nyomot hagyott a hazai színjátszáson, a Debreceni Csokonai Színház megszületése mérföldkő a magyar kulturális életben. Vezetői rendre előkelő státuszra, elismertségre törekedtek színészet berkeiben, érdemeik csapatmunka eredményeként vonultak be a színjátszás meghatározó történetébe.